Năm 1464, Mạc phủ Ashikaga lúc này đang cai trị Nhật Bản từ Kyoto, Thiên hoàng vốn đã trở thành bù nhìn. Đứng đầu Mạc phủ Ashikaga thời bấy giờ là Shogun Ashikaga Yoshimasa, ông bắt đầu chán nản với chuyện triều chính và ngày ngày chỉ quan tâm đến nghệ thuật. Mọi người trong triều đều thấy rõ Yoshimasa không còn muốn cai trị mà chỉ thích ở trong dinh thự ngâm thơ và làm vườn, chờ ngày thoái vị để được yên tĩnh khỏi chốn quan trường.
Tuy muốn nhanh chóng thoái vị là vậy, Yoshimasa lại không có con trai để truyền ngôi, vì vậy, ông mời người em là Ashikaga Yoshimi, vốn đã vào chùa tu từ lâu, đến phụ việc triều chính giúp ông và sau này sẽ đảm nhiệm chức Shogun sau khi Yoshimasa thoái vị. Ban đầu, Ashikaga Yoshimi không có hứng thú làm Shogun, nhưng sau đó suy nghĩ lại và đồng ý bỏ việc tu hành xuống giúp anh trai.
Việc nhường ngôi trở lại như bình thường và dường như không có trở ngại gì xảy ra, nhưng vào năm 1465, vợ của Ashikaga Yoshimasa là Hino Tomiko bất ngờ sinh một người con trai, đặt tên là Ashikaga Yoshihisa. Tomiko ngay lập tức đòi con trai của bà là Ashikaga Yoshihisa phải nối ngôi, chứ không Ashikaga Yoshimi. Tuy nhiên, chồng bà là Ashikaga Yoshimasa lại lờ như không biết gì và chốn trong dinh thự tiếp tục ngâm thơ và làm vườn, để cuộc tranh chấp này phát triển theo tự nhiên ?.
Tuy Tomiko không được Yoshimasa công nhận con trai làm người nối nghiệp Shogun. Bà lại được lãnh đạo của gia tộc Yamama là Yamana Sozen ủng hộ. Gia tộc Yamana từ lâu đã có hiềm khích với gia tộc Hosokawa, đứng đầu là Hosokawa Katsumoto, người thực chất là con rễ của Yamana Sozen. Vài năm trước, Katsumoto đã được phong làm chức Kanrei, tức Phó Shogun, giúp ông và gia tộc Hosokawa nắm giữ rất nhiều quyền lực tại kinh thành. Chính quyền lực này khiến cho Yamana Sozen ghen tức và muốn đoạt lấy.
Vì vậy, khi Hosokawa Katsumoto lên tiếng ủng hộ Ashikaga Yoshimi nối nghiệp Shogun, Yamana Sozen nhanh chóng chớp lấy cơ hội để có cớ gây chiến, khi ông ủng hộ 2 mẹ con Hino Tomiko và Ashikaga Yoshihisa.
Với một cuộc chiến lớn không thể tránh khỏi sắp diễn ra, cả hai phe bắt đầu kêu gọi đồng minh đến hỗ trợ. Đáng kể đến là gia tộc Ouchi liên minh với gia tộc Yamana, gia tộc Hatakeyama vốn đang chia rẽ, khi Hatakeyama Yoshinari và Hatakeyama Masanaga giành chức Kanrei, cũng tham gia, Yoshinari ủng hộ gia tộc Yamana còn Masanaga ủng hộ gia tộc Hosukawa. Ngoài ra còn vô số các gia tộc khác tham chiến để tỏ lòng trung thành hoặc mở rộng tầm ảnh hưởng.
Tới năm 1467, ước tính mỗi phe có khoảng 8 vạn quân tập trung tỉnh Yamashiro, tỉnh của kinh thành Kyoto, khiến nơi này tràn ngập quân đội sẵn sàng chiến đấu. Tuy nhiên, trong một thời gian dài, cả hai phe đều án binh bất động, sợ rằng phe nào tấn công trước sẽ bị coi là phản tặc.
Tuy nhiên, án binh chưa được bao lâu thì vào tháng 2 năm 1467, thành viên của gia tộc Yamana đốt dinh thự của Hosokawa tại Kyoto. Để đáp trả, Hosokawa Katsumoto cho người đến cướp phá kho hậu cần dự trữ lương thực của Yamana Sozen, khiến cho căng thẳng nhanh chóng leo thang. Cả hai phe sau đó bắt đầu đốt phá tài sản của nhau trên khắp kinh thành, cho đến khi các trận đánh lớn dần nổ ra khiến hàng nghìn samurai và ashigaru giao tranh quyết liệt, Tokyo sẽ bị đốt thành tro bụi, mở đầu cho Chiến tranh Onin.
Dần dần, kinh thành bắt đầu trở thành chiến trường cho gia tộc Yamana và gia tộc Hosokawa đánh nhau giành từng ngôi nhà, miếng đất, đường xá tại Kyoto, hai phe bắt đầu đào hào và xây dựng thành luỹ, phòng tuyến ngay tại kinh thành. Trong khi đó, Shogun hiện tại là Ashikaga Yoshimasa vẫn đang bận ngâm thơ và làm vườn trong dinh thự. Mặc dù trung tâm của cuộc chiến là ở Yamashiro, chiến tranh bắt đầu lan rộng trên khắp lãnh thổ Nhật khi các gia tộc nhỏ hơn phải lựa chọn giữa Yamana và Hosokawa, sau đó đánh nhau với các gia tộc khác, hoặc chỉ đơn giản là lợi dụng cuộc khủng hoảng tại kinh thành để gây chiến mở rộng lãnh thổ.
Một thời gian sau, quân của Hosokawa bị đẩy lùi về phía đông bắc Kyoto, gần chỗ ở của Hosokawa Katsumoto. Rơi vào thế yếu, Katsumoto tìm cách ngăn chặn viện quân đến hỗ trợ Yamana Sozen, ông hạ lệnh cho tất cả quân đội còn lại của mình ở ngoại ô Kyoto đến bao vây bản doanh của gia tộc Yamana ở tỉnh Inaba.
Kế hoạch ngăn chặn thành công viện quân từ Inaba, nhưng viện quân của gia tộc Ouchi nhanh chóng đến hỗ trợ cho Yamana Sozen, giúp ông mở một cuộc tấn công vào Hoàng cung Kyoto nhằm bắt giữ Hoàng tộc. Tuy nhiên Hosokawa Katsumoto đã kịp thời đưa Thiên hoàng cùng gia đình rời cung điện đến Bakufu, trước khi gia tộc Yamana chiếm được Hoàng cung.
Trận đánh lớn cuối cùng trong năm 1467 là Trận Shokokuji vào tháng 11, khi Yamana Sozen đích thân chỉ huy quân lính tấn công quân Hosokawa đang đóng tại một ngôi chùa, đây là trận đánh ác liệt và lớn nhất trong cuộc chiến, với phần thắng thuộc về gia tộc Yamana. Phe Yamana tuy chiến thắng ở Shokokuji nhưng vẫn không thể tiêu diệt hoàn toàn được quân của Hosokowa, khi quân từ các gia tộc đồng minh với Hosokowa đến, giúp Katsumoto giữ vững phòng tuyến.
Đến năm thứ hai của cuộc chiến, các trận đánh lớn bắt đầu giảm đi, bởi cả hai phe đều quá mệt mỏi để chiến đấu và dần chuyển sang thế thủ trong doanh trại. Các trận đánh nhỏ lẻ vẫn diễn ra, đặc biệt là khi gia tộc Hosokawa đem máy bắn đá ném thuốc nổ vào trong doanh trại của gia tộc Yamana, tuy nhiên đa phần đều bất phân thắng bại. Tuy vậy, bên ngoài tỉnh Yamashiro, hai nhánh của gia tộc Hatakeyama, đứng đầu là Hatakeyama Masanaga theo phe Hosokawa Katsumoto và Hatekeyama Yoshinari theo phe Yamana Sozen vẫn tiếp tục đánh nhau đến khi kiệt sức.
Trong lúc chiến trường bất phân thắng bại, Katsumoto chuyển sang sử dụng vũ khí chính trị, ông xin được Shogun Ashikaga Yoshimasa và Thiên hoàng Go-Tsuchimikado viết Thánh chỉ tuyên bố Yamana Sozen là phản tặc, đồng thời phong ông làm tướng quân thảo phạt quân Yamana. Tuy nhiên, dù có Thánh chỉ từ Thiên hoàng và Shogun trong tay, cuộc chiến vẫn tiếp tục diễn ra như bình thường.
Tuy nhiên, thứ làm thay đổi cục diện cuộc chiến diễn ra vào năm 1469, khi em trai của Yoshimasa và là người nối nghiệp Shogun là Ashikaga Yoshimi đổi phe và gia nhập quân của gia tộc Yamana, giả thuyết được chấp nhận nhiều nhất là vì ông tôn trọng Yamana Sozen hơn Hosokawa Katsumoto. Việc này lại khiến phe cánh Yamana rơi vào thế bất lợi, Shogun Ashikaga Yoshimasa tức giận và nhanh chóng tuyên bố Yoshimi là phản tặc, đồng thời phế bỏ tức cả các chức quan của Yoshimi. Việc này giúp Katsumoto càng có được nhiều danh nghĩa, khiến nhiều gia tộc tại Nhật bỏ phe Yamana sang ủng hộ Hosokawa.
Mọi chuyện càng rối hơn nữa khi con trai của Ashikaga Yoshimasa là Ashikaga Yoshihisa được phong làm người kế vị Shogun, mặc dù được phản tặc Yamana Sozen hỗ trợ. Cảm thấy cuộc chiến đang dần trở nên khó hiểu và vô nghĩa, cộng với sự mệt mỏi của mình, Hosokawa Katsumoto và Yamana Sozen đều từ từ rút khỏi. Cả hai đều lâm bệnh mất năm 1473, một năm sau đó. Tuy cả hai nhân vật chính trong Chiến tranh Onin đều đã chết, cuộc chiến vẫn tiếp tục diễn ra khi mà các Daimyo trên khắp các miền đất Nhật từ chối bỏ vũ khí xuống, và hậu duệ nhà gia tộc Yamana và gia tộc Hosokawa tiếp tục gây chiến tại kinh thành.
Tới năm 1477, Chiến tranh Onin mới chính thức kết thúc với tất cả các Damiyo đồng ý đình chiến khi Ashikaga Yoshihisa chính thức lên làm Shogun sau khi Ashikaga Yoshimasa thoái vị. Nhưng hậu quả của cuộc chiến thì còn đó, Thiên hoàng trở thành bù nhìn, Shogun mất quyền kiểm soát và Kyoto không còn gì ngoài một đống tro tàn, mở đường cho các tướng cướp ngày ngày đến đốt phá kinh thành không còn ai quản.
Nếu trước đây, người ta vẫn có thể chỉ vào Kyoto và nói đây là nơi Shogun cai trị đất nước thì giờ không còn nữa. Thiên hoàng, Shogun hay triều đình giờ còn là bù nhìn, quyền lực thật sự rơi vào tay các Daimyo địa phương, giờ đã được tự do mở rộng quyền lực, lãnh thổ và đánh phá khắp nơi. Mở ra thời kỳ gọi là Sengoku Jidai, hay thời kỳ chiến quốc diễn ra hơn 100 năm.
